博格坎普是一个信天主教的水管工人的四个儿子之一，他的家在阿姆斯特丹西部的一间公寓里。他几乎不擅长同自己家人之外的交际。他的父母都是狂热的球迷，他的名字来自于前曼彻斯特联队，曼彻斯特城队的苏格兰前锋丹尼斯·劳。

博格坎普得到过阿贾克斯著名的青训系统的培养，他12岁就加盟了这个俱乐部。他在1986年12月14日完成了自己职业生涯的处子秀，当时的教练是约翰·克鲁伊夫，对手是罗达队，他在那个赛季一共出场了14次。在1987年同莱比锡火车头队的欧洲优胜者杯决赛中他作为替补出场，那场比赛阿贾克斯最终获胜。接下来的那个赛季，博格坎普成为阿贾克斯的主力球员，随队获得了1990年荷甲联赛的冠军，1992年欧洲联盟杯和1993年荷兰足协杯。在1991年到1993年期间，博格坎普成为荷甲联赛的顶级球员，而他在1992年和1993年被评为年度最佳球员。总计，博格坎普为自己的家乡俱乐部出赛239场，打入122球。

在1993年夏天，博格坎普和他的阿贾克斯队友维姆·琼克被国际米兰一同签下。但是，他在意大利过的并不成功。尽管他在1994年赢得了第二个欧洲联盟杯，他还是发现自己很难适应意大利防守式的打法，他在50场比赛中仅仅打入11个进球。博格坎普低迷的状态也使得他同意大利媒体的冷淡关系很难改善，甚至还包括他的一些队友。
在国际米兰度过了两个不开心的赛季后，博格坎普加盟了阿森纳，阿森纳教练布鲁斯·里奥奇在1995年6月以750万英镑签下博格坎普。博格坎普在1995年8月19日同米德尔斯堡的比赛中上演处子秀，但是他仍然需要适应英国人的比赛方式；他在7场比赛之后终于打入了第一粒进球，那是在同南安普顿的比赛中。虽然有些慢，但是事实上却是博格坎普的状态真的回来了，他在中锋伊恩·怀特后面扮演影子杀手的角色。他们很快形成了强力组合，这也是英超联赛中的最佳组合之一。博格坎普被包括阿兰·汉森在内很多足球专家看成是英超联赛最伟大的外籍球员。博格坎普加盟阿森纳的意义重大，他不仅是1990年海瑟尔禁令取消后加盟英国俱乐部的第一批世界级外国球员，也是阿森纳在90年代中期短暂低潮后重回辉煌的主要球员之一。
亚瑟·温格在1996年9月入主阿森纳，博格坎普也找回了自己的最佳状态。阿森纳在1997-1998赛季赢得了英超联赛冠军和英格兰足总杯（尽管博格坎普因为伤病缺席了杯赛决赛），而博格坎普在那个赛季也被评为英超联赛最佳球员。在1997年9月，他成为第一个也是目前为止唯一的一个在一个比赛日的三个进球包揽当月的最佳进球的前三名，那是他在同莱斯特城队的比赛中上演得帽子戏法。他在那个赛季破门16次，而且有多次助攻。在那个赛季结束后，他帮助荷兰队获得了1998年世界杯的第四名。在世界杯中1/4决赛中，他接到弗兰克·德波尔60码开外的长传，打入了职业生涯最重要的进球之一，帮助球队战胜了阿根廷队。
尽管他的状态在那个赛季后没有调整到最好，博格坎普还是继续在阿森纳队中拥有一个主力位置。他随队在2002年再次赢得了联赛冠军，在2003年赢得了足总杯，在2004年第三次加冕英超冠军。而俱乐部在国内的优异战绩并没有使他们在欧洲战场有所斩获，球队距离冠军最近的2次是在2000年欧洲联盟杯决赛同加拉塔萨雷队在点球大战中败北，以及在2006年欧洲冠军联赛决赛输给了巴塞罗那；博格坎普舟车劳顿到达巴黎，但是他却仅仅是一名替补，整场比赛都没有出场。
2005年的时候，由于阿森纳在给他提供新合同的问题上显得犹豫不决，人们猜测博格坎普有可能离开俱乐部转会到其他球队。博格坎普却说如果不能得到阿森纳队2005-06赛季的新合同，他将就此告别绿茵场，尽管他的老东家阿贾克斯对他十分感兴趣。在加蒂夫球场的足总杯决赛中，阿森纳在点球决战中战胜了曼联，此后一切就开始明朗起来，他会同球队再续签一年合同，这是温格教练给这名已经超过30岁的球员的一份礼物，这份合同把他留在了阿森纳，同球队一起度过在海布里球场的最后一个赛季。
2006年4月15日，主场对西布罗姆维奇的比赛，阿森纳的支持者将原有的“支持者日”的比赛主题（其中一个指定的主题是阿森纳准备庆祝他们在搬到酋长体育场前在海布里的日子）改成了“丹尼斯·博格坎普日”，以纪念博格坎普在阿森纳度过的时间。博格坎普在下半场替补出场，在西布罗姆维奇扳平比分后立即助攻罗伯特·皮雷斯打进一球。他自己也在比赛的第89分钟取得了一粒进球，帮助阿森纳3：1取胜。这一球是博格坎普在阿森纳和职业比赛中取得的最后一粒进球。
博格坎普在2006年5月17日对阵巴塞罗那的冠军杯决赛后正式退役。他在阿森纳的最后一场比赛，同时也是他在海布里的最后一场比赛，是2006年5月7日对阵维甘竞技——那赛季英超联赛的最后一场比赛。博格坎普在阿森纳出场424次打进120球，助攻了166球。这让他成为了英超联赛历史上助攻最多的三名球员之一。

1990年10月26日，博格坎普参加了他的第一场国际比赛，代表荷兰队对阵意大利队。他的第一次重大比赛是1992年欧锦赛，荷兰队是卫冕冠军。博格坎普给人留下了深刻的印象，但荷兰队在半决赛中输给了丹麦，虽然博格坎普在90分钟内和点球大战中都取得了进球，但荷兰队还是在点球大战中失利，结束了他们的卫冕之路。博格坎普认为在他所参加过的所有国家队比赛中，1994年世界杯是最美好的一次回忆，他在荷兰队2：3输给巴西的比赛中打进了一粒精彩的进球。荷兰队在1996年欧锦赛中的表现令人失望，球队的内部矛盾影响了他们，虽然博格坎普打进一粒进球，并且在对阵英格兰的比赛中助攻帕特里克·克鲁伊维特打进一粒安慰性的进球，帮助荷兰队进军四分之一决赛。
1998年世界杯，博格坎普打进三粒进球，最令人难忘的当属四分之一决赛最后时刻打入阿根廷的制胜一球。当时博格坎普接到弗兰克·德·波尔的后场精准长传，轻松用右脚脚背将来球卸下，随后轻巧地凌空右脚扣过对方后卫阿亚拉，最后面对阿根廷守门员罗阿时，博格坎普在极小的角度用右脚外脚背弹出一记弧线球，球恰到好处地越过守门员，钻入球门远角。凭借几秒钟内三次机敏的右脚触球，博格坎普改变了比赛局势，并将荷兰队送入了半决赛。
荷兰作为东道主之一举办了2000年欧锦赛，他们被认为是夺冠大热门。从死亡之组出线后，他们在半决赛中输给了意大利。虽然博格坎普没有进球，但他仍扮演了重要的角色。输给意大利以后，博格坎普宣布从此退出国家队，因为下一次大型比赛将是2002年在日本和韩国举行的世界杯，而博格坎普的恐飞症将阻止他进行如此长距离的旅行。他没有参加资格赛的比赛，因为他认为这样并不公平。
博格坎普长时间占据了荷兰国家队射手榜第一的位置，出场79次，打进了37粒进球，他的纪录已经被帕特里克·克鲁伊维特打破。